Эндофитная стратегия: токсин-образующие грибы и бактерии

Практически все растения поддерживают в своих тканях разнообразные эндофитные микроорганизмы, которые синтезируют защитные вещества, активные против фитофагов или фитопатогенов. Среди таких защитных симбионтов большое значение имеют спорыньевые грибы, которые обитают в злаках, включая зерновые (пшеница, рожь, просо) и кормовые (райграс, овсяница) культуры. Фундаментальный интерес к этой группе грибов связан с механизмами симбиоза, которые представляют собой мозаику эффектов мутуализма и антагонизма.
Спорынью (Claviceps: Clavicipitceae; Ascomycota) часто рассматривают как злостного патогена растений, что связано с механизмом их взаимодействия, которое начинается с активного проникновения гриба в завязь, причем прорастающие зародышевые трубки следуют по пути, характерному для пыльцевых трубок. Затем гриб разрушает завязь, которая в конечном итоге замещается плодовым телом гриба (склероцией). Однако энергию и питание, необходимые для развития, гриб получает биотрофно, из питающего колос проводящего пучка, к которому прикрепляется специальная трофическая гифа. Созревший склероций опадает в почву, где происходит половой процесс, завершающийся формированием аскоспор (рис. 11.17).

Внутри растения развитие спорыньи происходит с участием биохимических механизмов, типичных для фитопатогенных взаимодействий, включая деградацию растительных клеточных стенок и разрушение активных форм кислорода. Многие грибные гены, отвечающие за эти функции, уже клонированы и секвенированы, причем показано их сходство с факторами вирулентности других патогенных аскомицетов, например, Magnaporthe. Тем не менее, Claviceps не может считаться типичным фитопатогеном хотя бы потому, что в полевых условиях снижение продуктивности инфицированных растений обычно очень невелико (в связи с низкой частотой инфицированных растений в популяции и инфицированных цветков в колосе). Представление о спорынье как об опасном патогене связано в первую очередь с ее действием на качество зерна; даже небольшая примесь склероциев делает его высоко токсичным для человека или животных. Сообщения о массовой гибели людей, употреблявших хлеб из зерна с зараженных спорыньей полей, известны с раннего Средневековья и до середины XIX в., когда была показана инфекционная природа токсичности зерна. Эта токсичность связана со способностью гриба синтезировать производные лизергиновой кислоты (например, эрговалин), которые вызывают тяжелые психотропные и гангренозные расстройства (некоторые из этих веществ находят применение в медицине).
Другими хорошо изученными защитными эндофитами из порядка Clavicipitaceae являются грибы родов Epichloe, Balansia, Akinsonella (конидиальная стадия Neotyphodium), Они осуществляют при взаимодействии с растениями сложные жизненные циклы, которые включают половое и бесполое размножение, регулярную смену хозяев и очень интересный феномен облигатного участия насекомых (муха Botanophyla) в распространении спор гриба (рис. 11.18). Для Neotyphodium показана вертикальная передача в поколениях хозяина — признак, редкий для симбионтов растений, но весьма характерный для симбионтов насекомых. При развитии в тканях колоса, эндофиты приникают в семена, не вызывая у них некротических эффектов. В результате этого до 100 % дочерних растений оказываются носителями эндофита, что обеспечивает его стабильное поддержание в растительных популяциях.

Взаимодействие растений с Neotyphodium является преимущественно мутуалистическим: эндофит стимулирует вегетативное развитие и размножение, а также повышает устойчивость хозяина к некоторым средовым стрессам, например, к летней засухе и зимним морозам. Основным свойством эндофитов является синтез алкалоидов лолинов и пераминов, делающих растения токсичными для вредителей (тли, жесткокрылые). Многие штаммы Neotyphodium вырабатывают также алкалоиды лолитерм В и эрговалин, токсичные для сельскохозяйственных животных, в связи с чем большой интерес представляет конструирование штаммов, лишенных этих токсинов. Действие на растения телеоморфы (сумчатой стадии) Ерichlоё является более сложным, так как защита растений от вредителей сопровождается фитопатогенными эффектами. Последние представлены, например, «чехловидной болезнью» злаков: интенсивное развитие мицелия на поверхности растений подавляет формирование соцветий, хотя рост вегетативных органов может быть усилен.
На примере спорыньевых грибов можно видеть, что при защитных симбиозах отношения растений и микробов балансируют на грани мутуализма и антагонизма. Аналогичный баланс характерен и для взаимодействия растений с грамположительными коринеформными бактериями Clavibacter toxicus, которые выявлены в тканях широкого спектра хозяев. Синтез бактериями «коринетоксинов» зависит от присутствия профагов, которые могут содержать гены биосинтеза токсинов. Присутствие С. toxicus в некоторых кормовых растениях (райграс, овсяница) приводит к «вертячке» животных, ежегодные потери от которой в Новой Зеландии, Австралии и США исчисляются сотнями миллионов долларов.
В естественных фитоценозах бактериальные эндофиты распространяются посредством фитопатогенных нематод рода Anguina. Способность A. tritici переносить штаммы С. toxicus от кормовых злаков в пшеницу делает их опасными и для человека. Участие беспозвоночных животных (которые часто являются вредителями растений) в качестве векторов для переноса эндофитов, выявленное в различных типах защитных симбиозов, может сдвигать баланс растительно-микробных отношений в пользу мутуализма, поскольку перенос фитопатогенов был бы неблагоприятен для организма-вектора.
В настоящее время все большее внимание уделяется эндофитным бактериям, которые защищают растения от патогенов. В надземной части картофеля на 1 г сырой массы выявляют до 10в7 бактерий, среди которых находят представителей α-, β- и γ-протеобактерий. Они могут быть антагонистами грибных (Verticillium dahliae, Sclerotinia sclerotiorum, Rhizoctonia solani, Phytophthora cactorum) и бактериальных (Erwinia carotovora, Streptomyces scabies, Xanthomonas campestris) фитопатогенов. Чрезвычайно богаты эндофитными бактериями сфагновые мхи, что может быть важным фактором стабильности экосистем сфагновых болот. Однако большинство эндофитов не проявляет антагонизма к патогенам и, по-видимому, представляют собой комменсальных сожителей растений.